原文标题 Human-caused mortality triggers pack instability in gray wolves

Q1 IF=10.0

摘要

野生动物的跨境移动导致了全球范围内一些最复杂、最悬而未决的野生动物管理问题。美国对灰狼（Canis lupus）的管理因地点和管理机构而异，从保护（preservation）、有限捕猎（limited hunting）到种群数量减少不等。大多数野生动物研究都侧重于种群数量和增长率，以便为管理提供信息，但研究种群规模以外的物种生物过程的研究相对较少。这对于像灰狼这样以社会群体为繁殖单位的群居物种尤为重要。我们分析了主要生活在美国国家公园管理局几个单位内的灰狼狼群的数据（多年数据）： 德纳利国家公园和保护区（33 年）、大提顿国家公园（23 年）、樵夫国家公园（12 年）、黄石国家公园（27 年）和育空-查理河国家保护区（23 年）。我们确定了两个与种群数量不同的灰狼生物学过程，即狼群的持续性和繁殖，并确定人类造成的死亡对这两个过程都有负面影响，而狼群规模对死亡的影响有调节作用。

美国的灰狼（Canis lupus）管理策略多种多样，从不择手段地消灭灰狼（Musiani 和 Paquet，2004 年），到根据《濒危物种法》进行保护和恢复（Fritts 等，1997 年），再到州一级的管理，其中可能包括捕食者控制和狩猎季节（Ausband，2016 年；Schmidt 等，2017 年；Parks 等，2022 年；Mills，2022 年）。这一系列管理方法体现了人类长期以来对狼的态度，管理决策的实施是为了减少狼与人类的冲突，而且往往与社会对狼的不同容忍度相一致。狼还需要广泛的活动区域，并经常跨越管辖边界（Smith 等人，2016 年；Hebblewhite 和 Whittington，2020 年），在这种情况下，跨界野生动物管理问题往往因管理机构目标或任务的冲突而变得复杂。大多数机构的管理目标包括目标种群数量和收获数量，野生动物研究主要集中在人类对这些因素的影响上。除种群数量或增长率（如性别比例、年龄结构和社会结构）外，研究人类干扰对生物指标影响的研究相对较少，但有几项研究报告了显著的影响。例如，在非洲狮（Panthera leo）（Loveridge 等人，2007 年）和斯堪的纳维亚棕熊（Ursus arctos）（Leclerc 等人，2017 年）中，杀婴（infanticide）随着雄性捕获量的增加而增加；人类造成的死亡扰乱了非洲豹（Panthera pardus pardus）的扩散模式，导致近亲繁殖率上升（Naude 等人，2020 年）。

灰狼已被广泛研究，州一级的许多管理决策（Horne 等人，2019 年；Mills，2022 年；Parks 等人，2022 年）都是基于对人为死亡率对种群增长率影响的研究（Fuller 等人，2003 年；Adams 等人，2008 年；Creel 和 Rotella，2010 年）。然而，狼种群是由不同的狼群组成的，因此狼群（pack）是一个重要的衡量单位，尤其是在社会结构以及狼群水平在捕猎、繁殖、疾病恢复、觅食和领地方面的成功率方面（Smith 等，2020 年）。Brainerd等人（2008 年）是最早研究干扰对狼群影响的研究者之一，他们发现失去繁殖狼（breeding wolves以下简称 “繁殖狼[breeders]”）会对狼群水平的其它部分产生重大影响；Borg等人（2015 年）在此基础上进一步研究发现，失去雌性繁殖者对狼群的维持尤其不利。灰狼的捕猎也会对种群统计学产生影响，如捕猎减少的招募（demographics，译者注: 指新个体通过出生、成熟、迁移等加入种群的过程）数量超过了直接捕猎的幼崽数量（Ausband 等人，2015 年），而狼对保护区的使用则推动了狼的生存（Hebblewhite 和 Whittington，2020 年）。针对人类的影响，Rutledge 等人（2010 年）发现，减少人为因素造成的灰狼死亡率可恢复由近亲组成的狼群的自然结构；Bryan 等人（2015 年）发现，在狩猎压力较大的地区，狼群的压力激素（stress hormones）水平较高。我们的研究侧重于主要生活在美国几个国家公园的狼的生物学过程。

美国的国家公园由联邦内政部管理，以保护物种和自然过程免受人类影响为使命（Dudley，2008 年）。国家公园管理局（NPS）组织法》将 “自然和历史文物以及野生动物（natural and historic objects, and wildlife）”列为受无损害标准约束 的公园资源（NPS，1916 年）。此外，国家公园管理局指南还将公园资源描述为包括 “生态、生物学和物理过程（ecological, biological, and physical processes）”（国家公园管理局，2011 年）。灰狼的生物学过程已被充分研究，但尚未被国家公园管理局正式定义。狼每年都会合作完成几个关键的里程碑，以维持生存：冬末繁殖、早春产下幼崽、抚养幼崽到成年。它们还相互合作，以维持狼群的规模、保卫领地并在全年中寻找猎物。因此，狼群规模和结构、领地性活动、繁殖和狼群持续性是衡量灰狼生物过程和确定人类影响的潜在标准。

我们研究了美国五个国家公园和保护区（以下简称 “公园”）的狼数据： 德纳利国家公园和保护区（Denali National Park and Preserve，DNPP，33 年数据：1986-2019 年）、大提顿国家公园（Grand Teton National Park，GTNP，23 年数据：1998-2021 年）、樵夫国家公园（Voyageurs National Park，VNP，12 年数据：1987-1991 年和 2013-2021 年）、黄石国家公园（Yellowstone National Park，YNP，27 年数据：1995-2022 年）和育空-查理河国家保护区（Yukon-Charley Rivers National Preserve，YCRNP，23 年数据：1993-2016 年）。我们报告了主要生活在这些地区的狼的人类造成的死亡情况，死亡原因包括狩猎、致命控制、偷猎、车辆撞击和捕获。我们确定了人为因素造成的狼死亡对灰狼生物学过程（狼群持续性和繁殖）的影响，并讨论了这些生物过程与保护区和跨境管理的关系。

方法

数据收集

所有五个研究区域（网络图 1）都由美国灰狼历史和当前分布范围内的公园组成。每个公园都有一个灰狼研究项目，这些项目的持续时间和强度各不相同。这些公园的规模和道路通达程度各不相同，与它们共享边界的土地和野生动物管理机构的数量也各不相同（网络表 1）。

针对本研究需要的数据，各公园对狼的监测工作差别不大。每个公园全年都使用无线电项圈和空中跟踪来记录狼群的移动、规模、组成和繁殖情况。对狼群组成的监测可确定是否有幼崽以及狼群繁殖者和领导者（breeders & leaders）的身份。狼群繁殖者通常是狼群的领导者（以前称为阿尔法[alpha]），每个狼群通常有一个雄性繁殖者和一个雌性繁殖者（Mech 和 Boitani，2003 年），但黄石国家公园的狼群除外，因为那里经常出现从属繁殖者（subordinate breeders）。因此，黄石国家公园除了记录繁殖者外，还记录了狼群领导者（Smith 等，2020 年）。在本分析中，其他四个公园的繁殖者被等同于领导者。使用瞄准镜或跟踪摄像机进行地面观察，以补充空中定位。狼群的领地结构各不相同，有些狼群完全在公园范围内活动，有些狼群偶尔会走出公园，有些狼群则经常走出公园范围。

狼的死亡是直接确定的，当一个项圈在一段时间没有移动后发出死亡模式时，就可以确定狼的死亡。在某些情况下，对公园工作人员发现或报告的无项圈狼尸体收集死亡数据。死因是通过工作人员的尸体解剖或猎人或其他野生动物官员的报告确定的。

数据分析
对于五个公园中的狼，我们总结了人为死亡的程度与自然死亡的程度，还总结了人为死亡的具体原因：捕猎、致命控制、偷猎、车辆撞击或捕获（对捕获药物的致命反应或在捕获药物作用下的意外自然死亡--例如，被其他狼或野牛杀死[译者注:应该指的是麻醉状态下]）。我们研究了狼群年数，即从新幼崽出生前的春季计数到第二年春季（一个生物年）的年数。我们计算了人为死亡为零的狼群和至少有一次人为死亡的狼群中，持续到该生物年结束并在重点生物学年（biological year, y + 1）之后的春季再现的狼群比例。我们使用 z 检验来评估无人为死亡记录的狼群与至少有一次人为死亡记录的狼群相比，其持续生存和繁殖的比例在统计学上的显著性。

为了确定人为死亡对狼群持续性和繁殖的影响，我们通过 STATA 程序（Stata Corporation; College Station, TX）使用了二项分布的广义线性混合模型（GLMMs）。我们通过确定狼群形成和解散的时间来衡量狼群的持续性，所有年份的持续性都标记为 “是”（1），直到解散年份，解散年份标记为 “否”（0）。狼群解散的定义是狼群规模下降到两只以下。孤狼不被视为狼群，它们经常在没有领地的情况下四处游荡（Mech 和 Boitani，2003 年）。每年春季记录繁殖情况，并根据狼群在巢穴周围的持续移动或观察到至少一只幼崽的情况记录为 “是”（1）。如果狼群没有定位，也没有观察到幼崽，则记录为 “否”（0）。如果狼群没有持续到生物学年度结束（持续 = 0），则下一年不能繁殖（繁殖 = 0）。
根据每个公园的季节性监测工作（WebPanel 1），在全年的多个时间点根据空中和地面观察结果或根据之前或之后的计数推断出狼群规模。为了考虑重复测量和未测量变量，我们加入了两个随机截距：狼群名称（因为领地位置对某些狼群与人类相关的危害的影响比其他狼群更大）和年份（因为保护区外的狼群管理有时会逐年变化）。我们认为公园名称是一个随机变量。然而，在应用 z 检验来评估各公园在持续性和繁殖率方面的差异后，我们发现公园名称变量并不重要。狼群名称是一个更精细的风险衡量标准，因此我们从模型中剔除了公园名称这一更粗略的变量。

之前的研究已经考察了灰狼种群中人为因素造成的死亡率是叠加性的还是补偿性的（Creel 和 Rotella，2010 年；Murray 等，2010 年）。在我们的研究中，我们只考察了狼群层面的人为死亡率。没有人为死亡的狼群很可能经历了自然死亡，而人为死亡程度不同的狼群则经历了相似（叠加）或不同程度的自然死亡（补偿）。叠加死亡率或补偿死亡率都是可能的，但这两种死亡率因素之间的相互作用超出了本研究的范围。
我们使用信息理论方法（Burnham 和 Anderson，2004 年）比较了几个 GLMMs：（1）NULL 模型（仅用随机截距来解释持续性或繁殖）和（2）PACKSIZE 的单变量模型。狼群规模对狼生活史的各个方面都很重要（Mech 和 Boitani，2003 年；Smith 等，2020 年），因此我们将其纳入所有其他模型：（3）PACKSIZE 和 TOTALMORT（特定生物群年中所有记录的人为死亡）；（4）PACKSIZE 和 LEADERMORT（狼群领导者的人为死亡）；（5）PACKSIZE、TOTALMORT 和 LEADERMORT。根据表现最好的模型，我们构建了狼群持续存在的预测概率和狼群繁殖的预测概率的拟合值图。

结果

从 1986 年到 2021 年，我们对所有五个公园的 193 个狼群进行了 864 个狼群年（pack-year）的监测，并记录了 978 起狼死亡事件。平均而言，每个狼群每年有 5.3% 的狼死于与人类有关的原因（标准偏差 [SD] = 17.2%），80% 的狼群年没有记录到人类造成的死亡，1.6% 的狼群年整个狼群死于人类原因。各公园人为因素造成的带项圈的狼死亡比例从 22% 到 58% 不等（图 1a），这些死亡可分为五种具体原因（图 1b）。人为死亡的比例高于狼在公园边界外活动的时间比例（图 1c）。狼群的平均规模在公园之间也存在差异（图 1d）。

未报告人为死亡事件的狼群有 91.6% 的时间持续到生物年度结束，而至少报告一起人为死亡事件的狼群有 76.3% 的时间持续到生物年度结束（z-分数 = 5.602，P < 0.0001）（图 2a）。未报告人为死亡事件的狼群在第二年繁殖的比例为 79.0%，而至少报告一起人为死亡事件的狼群在第二年繁殖的比例仅为 65.6%（z-分数 = 3.540，P < 0.001）（图 2b）。

持续性模型结果

确定狼群持续性的最佳模型（网表 2 和 3）包括狼群规模、人为死亡总数和领导者的人为死亡（AICc 权重 [wi] = 0.97，其中AICc 是根据样本大小校正的 Akaike 信息标准）。秋季的狼群规模（系数估计值[β] = 0.229，95%置信区间[CI]： 0.159至0.300）是一个重要因素，持续性随狼群规模的扩大而增加。狼群的持续性随着人为死亡的增加而降低（β = -0.309，95% 置信区间：-0.589 至 -0.030）。至少有一次人为死亡的狼群持续存在的可能性降低了 27%（几率比 0.73 = exp[-0.309]）。领导者的人为死亡（β = -1.239, 95% CI: -1.931 to -0.548）对狼群持续存在的影响更大，导致持续存在的可能性降低了 71%。

我们使用表现最好的模型来预测基于狼群规模、人为因素造成的总死亡数和领导者死亡数的持续性（图 3a）。在没有人为死亡事件的狼群中，最小狼群的持续率最初中等偏高（一对狼的持续率为 0.79），而大于 6 只狼的狼群持续率则大于 0.90。一个8名成员的狼群（所有公园秋季狼群的平均规模）在没有死亡的情况下持续存在的可能性非常高（概率：0.94），但每增加一次死亡，持续存在的可能性就会降低（五次死亡 = 0.76 的持续存在概率）。如果人为死亡的是领导者，则这种影响更大（一个领导者 = 0.76，两个领导者 = 0.38）。

繁殖模型结果

决定繁殖的最佳模型（网络表格 4 和 5）包括狼群规模、人为因素造成的总死亡个数和人为因素造成的领导者死亡个数（wi = 0.94）。狼群规模（β = 0.173，95% CI：0.129 至 0.217）表明，大狼群比小狼群更有可能繁殖。任何人为因素造成的死亡（β = -0.254，95% CI：-0.484 至 -0.024）和人为因素造成的领导者死亡（β = -0.674，95% CI：-1.282 至 -0.066）也是重要的变量，其中领导者死亡比任何人为因素造成的死亡的影响更大（繁殖可能性分别降低 49% 和 22%）。

我们使用表现最好的模型来预测基于狼群规模、人为死亡总数和人为领导者死亡的繁殖情况（图 3b）。在没有人为死亡事件的狼群中，狼对（wolf pairs）的繁殖概率从 0.59 开始，当狼群规模超过 13 只时，繁殖概率增加到大于 0.90。对于一个没有人为死亡的 8 名成员的狼群，预测的繁殖概率为 0.8，总死亡数每增加一次，繁殖概率就会下降 0.04 到 0.07。8名成员的狼群中的一个领导者或两个领导者死亡后，繁殖概率分别下降到 0.61 和 0.37。

讨论

在这项研究中，我们量化了在美国五个国家公园和保护区中人为死亡对两个灰狼生物学过程--狼群持续性和繁殖--的程度和影响。人为死亡占灰狼死亡总数的 36%，对狼群的持续性和繁殖都有不利影响。任何一只狼的人为死亡都会使狼群持续到生物年度结束的预测几率降低 27%（1:0.73），使第二年的繁殖几率降低 22%（1:0.78）。人为因素造成的狼群领导者死亡使狼群持续到生物年度结束的预测几率降低了 73% (1: 0.27)，第二年的繁殖几率降低了 49% (1: 0.51)。这些结果表明，人类活动会对使用保护区的野生动物的生物学过程产生重大负面影响。

许多研究都侧重于灰狼的种群数量指标，如种群数量和增长率。虽然灰狼似乎有能力从相当高的人类狩猎（offtake）水平中恢复过来（Fuller等人，2003 年；Adams等人，2008 年），因为它们的性成熟时间很短，而且有能力产下大窝幼崽，但这些恢复指标都是种群水平的，可能会掩盖狼群水平的破坏。我们所研究的狼群水平测量结果表明，即使失去一只狼，尤其是领导者，也会对狼群造成不利影响。这与Brainerd等人（2008 年）和Borg等人（2015 年）关于狼群持续性和死亡率的研究结果一致。此外，狼群的不稳定性不仅可能导致狼群亲属结构的破坏（Rutledge 等，2010 年），甚至可能导致种群水平的扰动，其他物种也是如此（Lerch 等，2018 年），这也是未来研究的一个重要课题。我们的研究结果还显示了对繁殖的影响；如果结合狩猎造成的死亡后较低的招募率（Ausband 等，2015 年），这些结果值得我们在未来关注这一重要的种群和狼群水平指标。

虽然狼群解散是灰狼生活史的自然组成部分，但我们的研究结果表明，这些事件可能会受到人为死亡的影响。由于我们的主要目标是报告人为因素造成的狼群死亡的程度和后果，因此我们没有在种群水平上研究人为因素和自然因素造成的叠加死亡率和补偿死亡率之间的关系。然而，我们的研究结果表明，即使在人类造成的死亡不太可能完全补偿的情况下，狼群的持续性和繁殖仍然受到了负面影响。这可能是由于人为死亡发生在一年中对狼的生物学过程更为关键的时期，例如在狼怀孕的月份，或者与自然死亡相比，人为死亡更有可能成群发生（不止一只狼死亡）。此外，在狼种群数量充足的地区，新狼群或邻近狼群往往会夺取解散狼群的领地。这种动态变化在种群层面的研究与狼群层面的研究之间的差异中显而易见，种群层面的研究中人类的影响可能微乎其微，而像本研究这样的狼群层面的研究中，人类的影响可能会非常严重。总体而言，在狼群社会动态受到负面影响的同时，狼的种群数量可以保持稳定。对于只关注种群水平指标的野生动物管理机构来说，我们的研究结果显示人类对狼群水平的干扰可能不会改变政策，因为即使狼群发生重大更替，种群数量也可能保持不变。然而，对于以自然调节和保护生物过程为目标的机构和组织来说，人类在狼群层面的影响是值得关注的。

狼群规模对狼群的持续性和繁殖都有调节作用，较大的狼群能够更好地从人类造成的死亡影响中恢复过来。狼群规模对狼生活史的几乎所有方面都至关重要，从捕猎猎物到抚养幼崽再到疾病恢复（Smith 等，2020 年）。此外，在其他犬科动物中也发现了狼群层面的负反馈循环，即狼群减少到一定规模后就无法恢复并最终解散（Courchamp 和 Macdonald，2001 年）。人类造成的死亡可能会通过减少狼群规模和限制依赖于狼群规模的许多生物学过程的成功或效率，从而产生超出我们对持续性和繁殖的关注的影响。
越境移动的时间和范围以及国家公园外的狼群管理目标可能会缩小主要利用公园的狼群规模，就像对公园外的狼群一样（Sells等，2022 年）。例如，西部各州（蒙大拿州和爱达荷州）最近的法规旨在减少狼的数量。因此，在 2021-2022 生物年，主要使用黄石国家公园但有一些越境活动的狼的平均捕获死亡率从以前的每年 4.3 只（2009 年，2011-2020 年）增加到至少 25 只（占国家公园狼数量的 19%）。这一 480% 的增长导致两个狼群解散，使用黄石国家公园的另外六个狼群中的五个狼群规模缩小。

灰狼等野生动物以及维持它们的生物学过程和条件是公园的资源和价值，应遵守无损害标准（NPS 1916 年，2011 年）。国家公园与邻近土地和野生动物管理机构之间的跨境协议对灰狼的管理至关重要，最好能反映出每个公园和/或狼群的跨境活动水平。我们发现，在狼群离开公园的 4-43% 时间里，人类造成了 22-58% 的已知戴项圈的狼死亡。我们建议努力确保人类造成的死亡比例与狼群在公园外活动的时间比例更加匹配。如果努力实现机构间的合作目标，限制人为因素造成的死亡是可能的。具体来说，公园附近的管辖区可以调整公园附近的狩猎季节和致命控制，以适应狼群的跨界移动和稳定性。

除了机构间合作，公园还可以在公园范围内开展工作，减少其他类型的人为死亡。例如，车辆撞击占人为死亡事件的 9%，因此可以确定公园内道路死亡事件最频繁发生的区域，并评估实施减缓策略的可行性，如降低车速限制或交叉路口结构。如果为执法部门提供足够的人员和资源，并对偷猎行为规定严厉的法律后果，偷猎行为（6%）可能会减少。公园还可以帮助狼保持野生行为，必要时可以通过恐吓和厌恶调节来防止狼对车辆和人类产生习惯化（habituation），最好不要破坏游客观赏狼的机会。这些努力应能降低狼对捕猎、偷猎和车辆撞击的易感性，从而减少人为因素造成的死亡。